Diese Schule liegt nahe bei der Frari-Kirche und war das Verbandshaus der Johannes-Brüderschaft. Als die Bruderschaft im 14. Jahrhundert in den Besitz einer Kreuzreliquie kam, der man Wunderkräfte zusprach, wurde sie zu eine der wichtigsten Venedigs. Die bedeutendsten Architekten ihrer Zeit wurden für die Ausstattung und Gestaltung des Gebäudes gewonnen: Mauro Codussi führte die Prunktreppe aus (15. Jh), Giorgio Massari leitete die Umbauarbeiten des großen Salons (18. Jh),

Die berühmten Tafeln der Wunder der Kreuzreliquie, die zwischen 1494 und 1502 Giovanni Bellini, Vittore Carpaccio, Perugino u.a. malten, befinden sich heute in der Akademie.